蜂须贺氏的起源有两个版本的说法，一是源自清河源氏足利氏一支，另一种观点认为他们是斯波氏的直系后代。因占有尾张国蜂须贺乡的土地，故以此命名。然而，尚不确定此蜂须贺氏是否即是日后成为战国大名的那一支。

蜂须贺氏直到蜂须贺正胜正胜时期才开始服务于丰臣秀吉。在此之前，他们是尾张国临近美浓国边界的本地豪族。家族谱书记载显示，除正昭（其出身地未明）之外，其他成员的历史背景相对可靠。据《宽政重修诸家谱》所记的正利或《家谱纂要》所述的正永，蜂须贺氏这一姓氏似乎是自正永时代起使用的。正利、正胜、家政等领袖人物均被称为小六。《藩翰谱》提到，正利时代拥有蜂须贺领百石行知的记录，这可能是他们自称蜂须贺氏并成为地方强豪的时间。蜂须贺氏曾效忠于犬山的织田氏和岩仓市的织田氏。由于其领地位于美浓附近，亦有传闻称他们曾服侍过斋藤道三。